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Um estudo que investigou as diferenças cognitivas entre indivíduos com comprometimento cognitivo leve (ccl) e um grupo control (gc) em relação a habilidades visuoespaciais, atenção, memória, linguagem e funções executivas. Os resultados mostraram significativas diferenças entre os grupos em diversas tarefas cognitivas, como o teste de memória de figuras rey-osterrieth, teste de tarefas de memória de trabalho wais-iii, teste de nomeação de boston e o teste de torre de londres. Além disso, foram encontradas diferenças significativas em relação à funcionalidade através da faq.
Tipologia: Slides
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Antonio Leite Coutinho Neto
João Pessoa 2022
Antonio Leite Coutinho Neto
Dissertação apresentada ao Programa de Pós- Graduação em Neurociência Cognitiva e Comportamento (PPGNeC) da Universidade Federal da Paraíba (UFPB) como requisito para obtenção de título de Mestre Orientador: Prof. Dr. Nelson Torro Alves Coorientador: Prof. Dr. Bernardino Fernández Calvo Membro interno: Melyssa Kellyane Cavalcanti Galdino Membro externo: Ricardo Basso Garcia João Pessoa Fevereiro/
Antonio Leite Coutinho Neto
Dissertação apresentada ao Programa de Pós- Graduação em Neurociência Cognitiva e Comportamento (PPGNeC) da Universidade Federal da Paraíba (UFPB) como requisito para obtenção de título de Mestre Orientador: Prof. Dr. Nelson Torro Alves Coorientador: Prof. Dr. Bernardino Fernández Calvo
Prof. Dr. Nelson Torro Alves
Profª. Drª. Melyssa Kellyane Cavalcanti Galdino
Prof. Dr. Ricardo Basso Garcia João Pessoa, 2 3 de fevereiro de 2022.
Agradecimentos A meus orientadores Nelson e Berna, por me instigarem o amor pelas neurociências e por todo o apoio nessa jornada. A todos os membros do Laboratory of Aging and Neurodegenerative Disorders (LAND) e do Serviço de Neuropsicologia do Envelhecimento (SENE), meus amigos que acompanharam, ensinaram, reclamaram, aconselharam, comemoraram e conviveram comigo nessa jornada dos últimos anos. A Karla, Carlinhos, Flaviano, Duda, Cadu, Pablo, Vanuza, Ohana, Yanna, Onildo, André e Heloísa. Amo vocês. A Bárbara, pelo apoio e amor incondicional, pelo incentivo, pelo meu crescimento como ser humano. Aos Pebas: Antônio, Augusto, Bárbara e Sarah. Sem vocês, isso não seria possível. Aos Quaselinders: Antônio, Augusto, Cadu, Epitácio, Francis, Frost, Grécia, Ícaro, Lukita, Minhoto, Nicolas, Pablo e Yan pelas conversas no Discord. A Bernardo, Caio, Clerivaldo, Danniel e Victor. Orcus que se cuide. A Bárbara, Duda e Pablo. Demogorgon está de olho. O presente trabalho foi realizado com apoio da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior – Brasil (CAPES) – Código de Financiamento 001
Resumo As habilidades visuoespaciais, classificadas como percepção espacial (PE) (habilidades elementares) e pensamento espacial (PsE) (habilidades complexas), tem sido cada vez mais estudadas com o intuito de se compreender como estão afetadas no comprometimento cognitivo. A reserva cognitiva (RC) permite que, mesmo na presença de deterioração cerebral, o desempenho cognitivo se mantenha estável até os limites da reserva e compensação neural do indivíduo. Porém, ainda não se sabe como a RC afeta o desempenho de idosos com comprometimento cognitivo leve (CCL) nas tarefas de PE e PsE. O objetivo deste estudo observacional caso controle foi analisar o desempenho de participantes cognitivamente saudáveis e com CCL com alta e baixa RC em tarefas de PE e PsE utilizando inteligência pré- mórbida (IPM) e escolaridade como proxies da RC. Participaram do estudo 45 idosos, dos quais 23 eram cognitivamente saudáveis e 22 tinham CCL. Todos os participantes passaram por uma avaliação neuropsicológica que incluiu a Battery for Visuospatial Abilities para avaliar a PE e o PsE e um teste de decisão lexical para avaliar a IPM. Os resultados indicaram que, quando a RC é baixa houve diferenças significativas em tarefas da PE e do PsE entre os participantes. No entanto, quando a IPM ou a escolaridade são altas nos participantes com CCL, as diferenças de desempenho entre eles e os participantes cognitivamente saudáveis deixa de existir nas tarefas da PE, mas se mantém nas do PsE. Esses resultados indicam que a RC pode compensar a deterioração cerebral no desempenho de tarefas visuoespaciais mais elementares, mas não nas mais complexas. Palavras-chave: Envelhecimento patológico; habilidades visuoespaciais; neuropsicologia; reserva cognitiva.
Abstract Visuospatial abilities, classified as spatial perception (SP) (elementary) and spatial thought (ST) (complex), have been increasingly studied to understand how they are affected in cognitive impairment. Cognitive reserve (CR) allows, even in the presence of brain deterioration, cognitive performance to remain stable up to the limits of the individual's neural reserve and compensation. However, it is not yet known how CR affects the performance of older adults with mild cognitive impairment (MCI) in SP and ST tasks. The aim of this observational case- control study was to analyze the performance of cognitively healthy participants with MCI with high and low CR in SP and ST tasks using premorbid intelligence (PMI) and education as CR proxies. A total of 45 older adults participated in the study, of which 23 were cognitively healthy and 22 had MCI. All participants underwent a neuropsychological assessment that included the Battery for Visuospatial Abilities to assess SP and ST and a lexical decision test to assess PMI. The results indicated that, when CR was low, there were significant differences in SP and ST tasks among participants. However, when PMI or education are high in participants with MCI, the performance differences between them and cognitively healthy participants cease to exist in the SP tasks, but remain in the ST tasks. These results indicate that CR can compensate for brain deterioration in the performance of more elementary, but not more complex, visuospatial tasks. Keywords: Pathological aging; visuospatial skills; neuropsychology; cognitive reserve.
Introdução A expectativa de vida da população mundial está aumentando (Kanasi et al., 2016) e com ela se tem aumentado o interesse pelo estudo do processo de envelhecimento do ponto de vista cognitivo, principalmente através das patologias neurocognitivas que majoritariamente afetam essa população como as síndromes demenciais e o comprometimento cognitivo leve (CCL). Dentre as funções cognitivas afetadas pelos transtornos neurocognitivos, destacam-se as habilidades visuoespaciais (HVs), que estão afetadas ainda na fase de CCL de diversas patologias como doença vascular (Loewenstein et al., 2006), corpos de Lewy (Beek et al., 2020), doença de Parkinson (Wallace et al., 2021) e doença de Alzheimer (DA; Iachini et al., 2009; Loewenstein et al., 2006). No entanto, grande parte dos estudos ainda utiliza apenas uma ou duas medidas de avaliação das HVs (Trojano & Conson, 2008), geralmente a cópia da Figura Complexa de Rey (FCR, Rey, 1941) e o Teste do Julgamento de Orientação de Linhas de Benton (JLOT; Benton, 1994), fazendo com que essas habilidades não sejam exploradas em sua totalidade. O uso de baterias como a Bateria para Habilidades Visuoespaciais (BVA, Angelini & Grossi, 1993), composta por 8 tarefas para avaliar a percepção espacial (PE) e o pensamento espacial (PsE) é mais adequado, tendo em vista a alta complexidade dessas habilidades (Trojano & Conson, 2008). Ainda, já sabemos de sua capacidade para detectar déficits em pacientes com DA (Grossi et al., 2002; De Lucia et al., 2014; Martins-Rodrigues, 2019) e CCL (Coutinho- Neto et al., 2021 - submetido; Martins-Rodrigues, 2019). No entanto, os estudos não levaram em consideração o efeito de uma possível variável interveniente: a reserva cognitiva (RC). A RC, ou seja, diferenças no processamento cognitivo que explicam a diferença de susceptibilidade na funcionalidade dos sujeitos, tem se tornado um conceito de extrema relevância, com diversos trabalhos investigando sua relação com a cognição, seus efeitos nas patologias de início agudo ou insidioso e no declínio decorrente do envelhecimento cognitivo saudável (Stern et al., 2018). Desenvolvida através de elementos fixos ou mutáveis ao longo da vida, a RC parece estar relacionada a uma maior eficiência neural, fazendo com que o desempenho cognitivo permaneça relativamente estável mesmo frente a um processo degenerativo (Stern, 2009). No entanto, apesar de diversos estudos analisarem o efeito da RC no desempenho cognitivo da memória (Franzmeier et al., 2017; Ihle et al., 2020) e funções executivas (Carolina
et al., 2016), os estudos que analisam esse efeito para as HVs ainda apresentam o supracitado fenômeno de utilizarem poucos testes (Carolina et al., 2016; Groot et al., 2018; Petkus et al., 2019), o que impede que haja uma maior compreensão a respeito da relação entre essas variáveis. Assim, essa pesquisa teve como objetivo analisar o papel da RC e no desempenho de participantes cognitivamente saudáveis (grupo controle – GC) e com CCL nas tarefas e fatores (PE e PsE) da BVA. Fundamentação Teórica Habilidades visuoespaciais Em 1874, Hughlings Jackson propôs a existência de funções cognitivas que estariam localizadas no hemisfério direito, especificamente perceptivas, sendo lesões nessas áreas responsáveis por síndromes distintas das condições por lesões em outras áreas cerebrais (Manning, 2013). No entanto, o conceito de espaço cognitivo e, consequentemente, de habilidades visuoespaciais, surgiu com Zangwill e Hécaen entre os anos 1940 e 1950 (Benton, 1991). Linn e Petersen (1985) definem as HVs como “nossa capacidade de representar, gerar, transformar e recordar informações simbólicas e não-verbais”. Ainda assim, o conceito do que são essas habilidades tem sido aperfeiçoado desde então. Em um trabalho publicado em 2008, Trojano e Conson as definiram como habilidades cognitivas não-verbais de alto nível que operam sobre as imagens mentais e os estímulos percebidos, fazendo com que os indivíduos possam interagir com o ambiente. No mesmo ano, Burgess definiu as funções que envolvem a capacidade de compreender o espaço em duas e três dimensões, incluindo a percepção de objetos, a capacidade de reconhecer objetos familiares e a percepção espacial, a capacidade de avaliar a localização física dos objetos, isoladamente ou em relação a outros objetos como sendo as habilidades visuoespaciais. O autor ainda as classifica em subcategorias: Percepção visuoespacial; Imagem mental; Memória espacial e Navegação. Em 1982, DeRenzi sugeriu uma classificação das HVs em Percepção Espacial (PE) e Pensamento Espacial (PsE), alocando habilidades consideradas mais simples na primeira e mais complexas no último. Para esse autor, a PE abarca habilidades elementares, todas responsáveis pela análise da relação espacial que há entre um estímulo, o observador e outros estímulos, como orientação de linhas, percepção de profundidade e percepção de uma forma. Já o PsE envolve habilidades como rotação mental, identificar uma figura escondida em um padrão
objeto e silhuetas progressivas; e quatro para a avaliação da percepção do espaço: contagem de pontos, discriminação de posição, localização de números e análise de cubos. De fato, há evidências de pelo menos dois fatores relacionados às HVs na VOSP a partir dos estudos de Quental, Brucki, & Bueno (2013), Huang et al. (2018), Trojano et al. (2017) e Rapport et al. (1998). Os dois últimos encontraram evidências da classificação desenvolvida por Warrington e James através de uma análise fatorial da VOSP , afirmando que um modelo de 2 fatores explicaria melhor seus dados que um modelo de único fator. No entanto, apontam uma alta correlação entre os fatores de percepção do objeto e percepção do espaço, esclarecendo em seguida que uma possibilidade de haver essa relação é devido a ambos os fatores estarem relacionados ao mesmo construto. Já Quental e colaboradores (2013) encontraram que duas tarefas (análise de cubos e localização de números) da percepção do espaço da bateria foram capazes de discriminar pacientes com DA e o participantes saudáveis, enquanto outras duas (contagem de pontos e discriminação de posição) da mesma categoria não conseguiram diferenciar os grupos. Isso pode ser explicado pela baixa consistência interna da VOSP , fato criticado por Huang (et al., 2018), que pode ocorrer por uma categorização equivocada das tarefas, que podem ser classificados em dois fatores, porém, distintos da categorização em “percepção do objeto” e “percepção do espaço”. Há uma outra bateria que se propõe a avaliar as HVs e que também utiliza uma classificação de suas tarefas em dois fatores, conhecida como BVA. A Terapia Razionale dei Disordini Costruttivi (Te.Ra.Di.C), como é conhecida em seu país de origem, é uma escala Italiana posteriormente denominada Battery for Visuospatial Abilities ( BVA ), desenvolvida por Grossi e Angelini em 1993 (Angelini & Grossi, 1993) e revisada por Trojano em 2004. É baseada na teoria de DeRenzi (1982) e portanto dividida em duas sessões, sendo quatro tarefas para avaliar a PE: Julgamento do Comprimento de Linha (CL), Julgamento de Orientação de Linha (OL), Julgamento de Largura do Ângulo (LA) e Identificação da Posição dos Pontos (PP), além de quatro para avaliar o PsE: Rotação Mental (RM), Identificação de Figura Complexa (FC), Identificação de Figura Escondida (FE) e Construção Mental (CM), abrangendo as capacidades mais elementares e as mais complexas do examinando. Estudos que utilizaram a bateria demonstraram sua capacidade para identificar diferenças entre participantes saudáveis (GC) e aqueles com lesões focais tanto no hemisfério cerebral esquerdo como no direito (Trojano et al., 2004), GC e CCL (Coutinho-Neto et al., 2021
A RC não é fixa, mas sim mutável e é determinada por diversas variáveis, desde a genética, inteligência, educação, exercícios físicos, engajamento social, atividades de lazer, nível socioeconômico e a ocupação do indivíduo ao longo da vida (Stern et al., 2019). Sendo um modelo ativo, algumas variáveis da RC ocorrem nos primeiros anos de vida, enquanto outras podem ser exercitadas a qualquer momento. Algumas das variáveis mencionadas são consideradas representantes, ou proxies da RC, sendo utilizadas para mensurá-la. Escolaridade, inteligência pré-mórbida (IPM), complexidade da ocupação, atividades de lazer que estimulem a cognição, prática de exercícios físicos, engajamento social e nível socioeconômico são algumas formas de avaliar a RC de um indivíduo. Dos proxies supracitados, se destacam 4 que apresentam aporte teórico robusto: escolaridade, complexidade da ocupação, prática de atividades de lazer que estimulem a cognição e IPM (Harrison et al., 2015). Desses, os mais utilizados têm sido escolaridade e IPM. Não apenas a escolaridade é um proxy estável ao longo da vida (Jones et al., 2011) e relativamente fácil de quantificar, como também leva supostamente a uma saúde melhor por meio de acesso a hábitos, habilidades ou recursos que permitem um estilo de vida mais saudável e contribuem para uma maior prosperidade econômica. Sabemos também que um aumento na escolaridade está relacionado a um aumento na performance e flexibilidade cognitiva (Cliffordson & Gustafsson, 2008), além de que uma baixa escolaridade é um fator de risco para o desenvolvimento de demências (Alvares Pereira et al., 2021) ou transtornos mentais graves (Herrero et al., 2020). Já a IPM tem o objetivo de quantificar até que ponto um dano neurológico afetou a capacidade intelectual dos pacientes. Esse proxy geralmente é medido através de um teste de desempenho que fornece uma estimativa de QI pré-mórbido, a partir de testes de inteligência cristalizada, a maioria relacionada ao vocabulário como os testes de vocabulário da Escala de Inteligência Wechsler para Adultos III (WAIS-III; Wechsler, 1997), North American Adult Reading Test (NAART; Blair & Spreen, 1989), Oklahoma Premorbid Intelligence Estimate (OPIE; Scott et al., 1997) e Spot the word Test (Baddeley et al., 1993; Serrao et al., 2015) e, portanto, é uma medida dinâmica (Jefferson et al., 2011), ou seja, pode ser modificada ao longo da vida do indivíduo. Por sua versão adaptada no Brasil e breve aplicação, nesse estudo foi utilizado o teste de decisão léxica Spot the word para avaliar a IPM. Ainda, muito se discute que a inteligência de um indivíduo influencie na possibilidade de se chegar a um nível de escolaridade mais alto, ao mesmo tempo que testes de inteligência pré-mórbida podem utilizar medidas que dependem do nível de escolaridade (Jones et al.,
2011). Portanto, torna-se uma tarefa complexa distinguir claramente de forma precisa até que ponto a IPM ou a escolaridade exercem maior influência no desempenho do participante. Comprometimento cognitivo leve O CCL pode ser compreendido como um perfil clínico no qual um paciente apresenta déficits cognitivos objetivos detectados por testes neuropsicológicos padronizados, mas apresenta pouca ou nenhuma perda funcional, característica dos processos demenciais (Tuokko & Smart, 2018). O conceito de CCL veio a partir de Petersen e colaboradores (Petersen, 2004), que desenvolveram um conceito de “contínuo cognitivo”, que compreende as alterações cognitivas de um indivíduo desde seu desenvolvimento, o ponto mais alto de crescimento de suas funções cognitivas e o declínio durante o processo de envelhecimento. Assim, o fato de um paciente apresentar a DA demonstra que houve um momento no qual o mesmo paciente esteve com as funções cognitivas “saudáveis” para sua idade e escolaridade. O CCL, então, seria esse processo de transição entre um envelhecimento cognitivo saudável e uma demência (Winblad et al., 2004). Isso não quer dizer que todos serão submetidos ao processo de desenvolvimento de alguma doença que causará prejuízo cognitivos, mas, aqueles que irão sofrer de uma demência provavelmente desenvolverão CCL em algum momento (Petersen, 2016). Este perfil pode, ainda, ser classificado de acordo com a função cognitiva prejudicada, denominado CCL amnésico quando há prejuízo na memória ou não amnésico quando a memória está preservada; e com a quantidade de funções prejudicadas, sendo CCL de único domínio quando apenas um domínio cognitivo está prejudicado, ou múltiplos domínios quando mais de um domínio está comprometido (Petersen, 2016). A RC é capaz de mascarar os sintomas de pacientes com CCL em domínios cognitivos como memória e funções executivas (Carolina et al., 2016; Groot et al., 2018; Sanchez et al., 2011). No caso das HVs, há controvérsias a respeito do efeito da RC nessas habilidades (Carolina et al., 2016; Groot et al., 2018; Jefferson et al., 2011; Petkus et al., 2019), porém, sabemos que é necessário utilizar mais de um teste, ou mesmo baterias, para que relações mais complexas possam ser compreendidas (Trojano & Conson, 2008). Estudos do efeito da reserva cognitiva no desempenho nas habilidades visuoespaciais em demências e suas limitações A presença da RC parece afetar o desempenho cognitivo de acordo com o proxy utilizado e a função cognitiva avaliada, pelo menos quando se trata do proxy de complexidade
na associação entre a escolaridade e o desempenho nas HVs. Esse estudo utilizou duas medidas para avaliar as HVs: JLOT e o teste das matrizes progressivas de Raven (Raven, 1941), abarcando assim aspectos relacionados à PE e ao PsE, respectivamente. Apesar disso, as associações entre os proxies da RC e o desempenho nos testes das HVs foram analisadas como um único construto, não permitindo observar se as associações ocorrem de forma similar quando se avalia a PE ou quando se avalia o PsE. Em um estudo realizado por Godinho e colaboradores (2021) com idosos com CCL, foi constatado que houve uma tendência de que o grupo com escolaridade média-alta apresentasse escores mais baixos que aqueles com escolaridade baixa, apesar das diferenças não serem estatisticamente significativas. Isso está de acordo com a teoria da RC, se considerarmos que os participantes com média-alta escolaridade provavelmente estariam em um estado de demência caso não houvesse o efeito protetivo da escolaridade. Ainda, no mesmo estudo, no teste utilizado para avaliar as HVs (matrizes progressivas de Raven), houve uma associação negativa estatisticamente significativa com o nível de escolaridade, o que ficou constatado pela alta proporção de indivíduos do grupo média-alta escolaridade com escore Z menor que - 1.5 (16 participantes contra 11 do grupo com baixa escolaridade). Visto que o fato de o desempenho cognitivo estar mais baixo no grupo com média-alta escolaridade está de acordo com a teoria da RC, é possível que esse resultado indique que esse teste é mais sensível para detectar a presença de déficits cognitivos mesmo na presença de um efeito de proteção da escolaridade. Isso é um possível indicativo de que tarefas relacionadas ao PsE apresentariam um desempenho semelhante. Porém, até o presente momento, não foram encontrados estudos que avaliassem o efeito da escolaridade e da IPM em diferentes aspectos das HVs como a PE e o PsE ou estudos que buscassem investigar o efeito dessa relação em pacientes com CCL, comparando-os com pessoas cognitivamente saudáveis. Justificativa O cérebro não é afetado da mesma forma pelas doenças degenerativas, diferentes patologias afetam diferentes áreas cerebrais e muitas vezes se diferenciam até mesmo pelo momento no qual determinada área será afetada (Snowden, 2010). Como consequência, diferentes perfis de mudança cognitiva e comportamental podem ser identificados com alto grau de precisão, até mesmo diferentes fenótipos de uma mesma patologia (Snowden, 2010).
No CCL, diferentes perfil cognitivos estão associados a diferentes prognósticos, como no caso das doenças degenerativas, nas quais é comum que os casos de CCL amnésico posteriormente progridam para DA ou demência vascular, enquanto os não-amnésicos progridam para outras patologias como a doença dos corpos de Lewy ou demência frontotemporal (Sanford, 2017). Assim, considerando que o impacto de uma doença como a DA não apenas afeta diretamente a qualidade de vida do paciente e aqueles próximos, mas também a saúde pública, por exemplo, apenas no estado da Paraíba, o custo anual com medicamentos apenas para a DA fica entre R$656.316,00 e R$782.088,00 (Soares et al., 2017), um diagnóstico precoce e preciso é imprescindível para um prognóstico e deve ser realizado com o auxílio de uma avaliação neuropsicológica (American Psychiatric Association, 2014). Na avaliação neuropsicológica, são mensuradas a memória, atenção, linguagem, funções executivas, HVs, e alterações comportamentais e funcionais. A depender do fenótipo da doença, as funções cognitivas mais afetadas serão diferentes, ou seja, serão observados perfis neuropsicológicos distintos tanto no CCL como na demência (Sanford, 2017). No entanto, uma variável que pode interferir no desempenho cognitivo e funcional dos indivíduos é a RC (Stern et al., 2018). Uma alta RC pressupõe uma alta reserva neural e uma alta compensação neural, o que pode manter o desempenho cognitivo e funcional relativamente estável frente ao processo degenerativo (Stern & Barulli, 2019), ou seja, a performance do examinando em uma avaliação cognitiva pode não ser condizente com o grau de comprometimento real do mesmo. Isso dificulta o processo de avaliação, pois um paciente pode apresentar um grau de comprometimento muito maior do que aparenta a partir de seu desempenho no processo avaliativo, sendo assim, é imprescindível que se compreenda o impacto da RC no desempenho nas mais diversas funções cognitivas. A RC pode ser avaliada a partir de representantes, ou proxies , como escolaridade, IPM, complexidade do cargo de ocupação ao longo da vida, participação em atividades de estimulação cognitiva, participação em atividades de lazer, atividade física, nível socioeconômico e engajamento social (Stern, 2017). Essas medidas parecem estar relacionadas a aspectos distintos da RC e questionários têm sido propostos para avaliá-las. Os proxies mais utilizados são escolaridade e a IPM, pois não apenas são de fácil avaliação, como a primeira é estática e relacionada a diversos aspectos da vida do indivíduo (Cliffordson & Gustafsson, 2008) enquanto a segunda, por geralmente ser avaliada com base
