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South American salt-marsh crab, Neohelice (Chasmagnathus) granulata: physiological ... Genetic structure of coral reef organisms: ghosts of dispersal.
Tipologia: Notas de estudo
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DOS CARANGUEJOS CHAMA-MARÉ Leptuca leptodactyla (RATHBUN, 1898) E Minuc a mordax (SMITH, 1870) (CRUSTACEA, DECAPODA, OCYPODIDAE) AO LONGO DA COSTA DO BRASIL
Tese apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas - Zoologia, Setor de Ciências Biológicas da Universidade Federal do Paraná, como requisito parcial à obtenção do título de Doutor em Ciências Biológicas, área de concentração Zoologia. Orientadora: Dra. Setuko Masunari Co-orientador: Dr. Christoph D. Schubart
DOS CARANGUEJOS CHAMA-MARÉ Leptuca leptodactyla (RATHBUN, 1898) E Minuc a mordax (SMITH, 1870) (CRUSTACEA, DECAPODA, OCYPODIDAE) AO LONGO DA COSTA DO BRASIL
Dedico este trabalho ao que de mais valioso tenho na vida: meus pais, Evelise e Samuel; minha avó, Terezinha; minha irmã, Lisiane; meu noivo, Lorimilso; e aos demais membros de minha família e amigos. Obrigada pelo apoio, compreensão e amor!
citados, porém guardados com gratidão na minha lembrança, pela ajuda e agradável convivência. Aos colegas do Laboratório de Ecologia de Crustacea (UFPR), por toda a amizade, ajuda e pelos agradáveis momentos de convivência: Ana M. Schafaschek, André F. M. Anacleto, Camila R. Borges e Juliana Padilha. Em especial a Camila. R. Borges, pela execução dos desenhos dos estágios larvais (Cap. 1). Sem a sua ajuda não seria possível! Aos queridos amigos ex-membros do laboratório de Ecologia de Crustacea (UFPR), Msc. Carolina de Lima Adam, Dr. Murilo Z. Marochi e Msc. Renata D. Leite, por ter ensinado-me os primeiros passos no aprendizado com a morfometria geométrica, pelas numerosas discussões e ajudas concedidas que muito contribuíram para o desenvolvimento do trabalho, e acima de tudo, pela valiosa amizade e pela feliz convivência durante todos esses anos. Ao meu amigo Murilo Z. Marochi, por toda ajuda em campo, pela convivência e pelo companheirismo no doutorado sanduíche. A Mariana B. Lacerda, mais que amiga, uma irmã, pelos conselhos, apoio, amizade e incentivos constantes. A Livia de M. Oliveira, pelo companheirismo, amizade e pela feliz convivência durante todos esses seis anos de pós-graduação. Aos amigos da salinha: Andrea Desiderato, Ariane de L. Betin, Camila Felippe e Larissa Ajala, pela amizade, convívio, troca de conhecimento, enfim por tornar meus dias mais alegres e produtivos. A todos os membros do Institut für Zoologie da Universidade de Regensburg (Alemanha), pela ajuda constante durante o doutorado sanduíche, disponibilidade e carinho. Em especial ao Dr. Adnan Shahdadi, Dr. Felipe B. Ribeiro, Dr. Ivana M. Trentiin, Dr. Nicolas Thiercelin e Msc. Theodor Poettinger. Obrigada pelos momentos vividos em Regensburg, que jamais teriam sido tão bons caso vocês não estivessem presentes. Aos meus amigos e colegas de profissão, pela amizade e incentivo: Msc. Amanda Dudczak, Dra. Giovana C. Castellano, Msc. Heloisa Pinheiro, Isis D. Cury da Cruz, Msc. Madson S. de Melo, Dr. Marcos Paulo T. da Veiga, Dra. Nadia Y. K. Bonnet e Msc. Pedro Ribeiro.
Às minhas queridas amigas, Amanda G. Balliana, Fernanda F. F. Groth, Juliana A. Rocco, Jéssica J. Santos, Priscilla R. Tamioso e Thaís F. Moreto, pela amizade, incentivo e companheirismo. Aos meus pais, Evelise e Samuel e a minha avó Terezinha que são o alicerce para as minhas realizações, pelo infinito amor que nos une, pelo incentivo e apoio incondicional, pelos valores éticos e morais, pelo amor e carinho que sempre me deram e por sempre acreditarem em mim, me incentivando e me apoiando em minhas escolhas. Eu amo vocês! Ao meu noivo Lorimilso, por estar ao meu lado, cercando-me de carinho e compreensão e sempre me apoiando em todos os momentos. E muito obrigada pela ajuda nas coletas e nos experimentos. Obrigada por sempre estar pronto para me ajudar, seja lá no que for! Amo você! Aos meus tios, Lilian e Sussumo, pelo carinho e por sempre me incentivarem a alcançar caminhos cada vez mais distantes. Aos meus irmãos, primos, sobrinhos e tios, pelo amor, amizade e pela torcida, sempre. A todos que direta ou indiretamente tornaram possível a realização deste trabalho.
Muito obrigada a todos!
A tese está composta de três capítulos, os quais abordam a variabilidade morfológica e genética em populações de caranguejo violinista que vivem ao longo da costa brasileira e sua relação com a estratégia reprodutiva. No capítulo 1, foi estudada a influência da salinidade na sobrevivência das larvas zoea (Z) e megalopa (M) de Leptuca leptodactyla, para fins de inferência da estratégia reprodutiva da espécie. Também, descrições morfológicas dos estágios larvais da espécie foram realizadas. As larvas foram cultivadas em cinco tratamentos de salinidade (S0, S5, S15, S25 e S35), obtendo um desenvolvimento completo até M somente em S25 e S35, com maior sobrevivência em S35. A duração média de ZI a M em S25 e S35 foi de 24,10 ± 3,25 dias. Como houve mortalidade total em S0, S5 e S15, pode-se inferir que, as larvas de L. leptodactyla necessitam realizar migrações ontogenéticas para águas polihalianas na região costeira. Portanto, a sua estratégia no ciclo de vida é do tipo exportação larval. Houve 5 ou 6 estágios de Z e um de M, estes se mostraram muito próximos morfologicamente de outras espécies de chama-maré e, portanto, a sua identificação deve ser baseada em um conjunto de caracteres múltiplos. No capítulo 2, foi avaliada a influência da Corrente Sul Equatorial e da foz do Rio Amazonas na dispersão de Leptuca leptodactyla e Minuca mordax ao longo da costa brasileira, através de análises morfométricas e genéticas de suas populações. Houve padrões divergentes para características genéticas e morfológicas para as populações de ambas as espécies. A análise morfológica revelou diferenças significativas entre todas as populações das duas espécies, cuja estrutura geográfica está associada à alta plasticidade fenotípica em resposta à alta diversidade ambiental ao longo da extensa costa brasileira. Entretanto, a análise molecular revelou ausência de estruturação genética para as populações de L. leptodactyla , enquanto que para M. mordax, uma fraca estruturação populacional. Esse cenário é consistente com a estratégia reprodutiva de L. leptodactyla (exportação larval) e parcialmente condizente com a de M. mordax (retenção larval). Os perfis genéticos
sugerem que a Corrente Sul Equatorial e a foz do Rio Amazonas não constituem barreira para dispersão das larvas de ambas as espécies, indicando um fluxo genético extensivo entre estuários localizados ao longo dos 4.256 km para L. leptodactyla e 6.176 Km para M. mordax. No capítulo 3, um estudo sobre o dimorfismo sexual na quela de alimentação (uma nos machos e duas nas fêmeas) de Minuca mordax foi realizado, utilizando tanto as técnicas da morfometria geométrica como a linear. Houve dimorfismo sexual tanto na forma como no tamanho do própodo de alimentação, tendo os machos dimensões maiores do que as fêmeas. Ainda, os machos possuem própodo mais delgado (e, portanto mais leve) e colher na ponta do dátilo mais volumoso, conferindo a eles vantagens compensatórias como possibilidade de movimentos alimentares mais rápidos e recolhimento de maior volume de sedimento a cada movimento.
Palavras-chave: salinidade, morfologia larval, mtDNA, fluxo gênico, morfometria geométrica e linear, dimorfismo sexual, quela de alimentação.
of both species, indicating an extensive gene flow between estuaries located along the 4,256 km for L. leptodactyla and 6,176 Km for M. mordax. In Chapter 3, a study of the sexual dimorphism in the feeding chela (one in males and two in females) of Minuca mordax was carried out using the geometric and linear morphometric techniques. There was sexual dimorphism in the shape and size of the feeding propodus, having males showed larger dimensions than females. Furthermore, males have slender propodus (and therefore lighter) and a bulkier spoon at the dactyl tip, which be understood as compensatory advantages as the possibility of faster feeding movements and recoil of larger volume of sediment at each movement.
Key-words: salinity, larval morphology, mtDNA, gene flow, geometric and linear morphometric, sexual dimorphism, feeding chela.
Figura 1. Leptuca leptodactyla. Recipiente de transporte das fêmeas ovígeras do campo para o laboratório.............................................................................................................
Figura 2. Leptuca leptodactyla. Aquário onde as fêmeas ovígeras foram acondicionadas em laboratório até o momento da eclosão das suas larvas..............................................
Figura 3. Leptuca leptodactyla. Microalgas utilizadas na alimentação das larvas.........
Figura 4. Leptuca leptodactyla. Observação da presença de ecdises e quantificação do número de larvas mortas sob estereomicroscópio...........................................................
Figura 5. Leptuca leptodactyla. Curvas de sobrevivência das larvas no decorrer dos cinco tratamentos de salinidade. S0: 0 PSU; S5: 5 PSU; S15: 15 PSU; S25: 25 PSU e S35: 35 PSU. Os números acima da curva de sobrevivência de S25 e S35 indicam o número de zoeas que sofreram ecdise para o estágio de megalopa..........................................................................................................................
Figura 6. Leptuca leptodactyla. Curvas de sobrevivência (número absoluto) e duração dos estágios de desenvolvimento (em dias) das larvas submetidas aos tratamentos S15, S25 e S35.........................................................................................................................
Figura 7. Leptuca leptodactyla. Vista lateral dos estágios de zoea I, II, III, IV, V e VI. Vista dorsal da megalopa (M).........................................................................................
Figura 8. Leptuca leptodactyla. Vista dorsal do abdômen das zoeas I, II, III, IV, V e VI. Vista dorsal do abdômen da megalopa (M)....................................................................
Figura 9. Leptuca leptodactyla. Antênula das zoeas I, II, III, IV, V e VI e megalopa (M)...................................................................................................................................
Figura 1. Locais de coleta dos caranguejos Minuca mordax e Leptuca leptodactyla ao longo da costa brasileira. AP: Amapá; PA: Pará; MA: Maranhão; RN: Rio Grande do Norte; AL: Alagoas; BA: Bahia; ES: Espírito Santo; RJ: Rio de Janeiro; PR: Paraná; SC: Santa Catarina e RS: Rio Grande do Sul. Os círculos abertos indicam os locais de coleta de M. mordax , enquanto os círculos fechados, os de L. leptodactyla. As setas indicam a direção das correntes marinhas superficiais ao longo da costa brasileira: CSE: Corrente Sul Equatorial; CNB: Corrente Norte do Brasil e CSB: Corrente Sul do Brasil..............................................................................................................................
Figura 2. Minuca mordax. A - Posição dos marcos anatômicos na carapaça. 3: ponto mediano do rostro; 1 e 2: limite lateral do rostro; 4 e 5: ponta do espinho ântero-lateral; 6 e 7: saliência da margem lateral vertical; 8 e 9: término das margens dorso laterais; 10 e 11: final das margens posteriores da carapaça; 12: porção mediana da margem posterior da carapaça; 13: ponto médio da região cardíaca; 14, 15, 16 e 17: pontos distais da linha meso gástrica; 18 e 19: pontos distais da sutura da linha cardíaca. B - Posição dos marcos anatômicos no própodo do maior quelípodo. 1: ponta inferior do dedo fixo; 2: ponta superior do dedo fixo; 3: base distal do dente médio na superfície cortante do dedo fixo; 4: projeção pontiaguda localizada próximo a articulação do dáctilo com o manus; 5: saliência da articulação entre o própodo e o dáctilo; 6: segunda saliência na margem de articulação entre o própodo e o dáctilo; 7: final da linha vertical reta traçada do marco 6 até a base do dedo fixo; 8: reentrância superior da margem de articulação entre o própodo e o carpo; 9: final da linha vertical reta traçada do marco 8 até margem posterior do própodo.........................................................................................
Figura 3. Leptuca leptodactyla. A - Posição dos marcos anatômicos na carapaça. 3: ponto mediano do rostro; 1 e 2: limite lateral do rostro; 4 e 5: ponta do espinho ântero- lateral; 6 e 7: final das margens posteriores da carapaça; 8: ponto mediano entre as duas pontas da margem posterior da carapaça; 9 e 10: pontos distais da linha cardíaca e 11: ponto mediano da linha cardíaca. B - Posição dos marcos anatômicos no própodo do maior quelípodo. 1: ponta do dedo fixo (pollex); 2: saliência da articulação entre o própodo e o dáctilo; 3: segunda saliência na margem de articulação entre o própodo e o
dáctilo; 4: final da linha vertical reta traçada do marco 3 até a base do dedo fixo; 5: reentrância superior da margem de articulação entre o própodo e o carpo; e 6: final da linha vertical reta traçada do marco 6 até margem posterior do própodo..........................................................................................................................
Figura 4. Minuca mordax. Média (linha espessa horizontal), intervalo de confiança (retângulo) e desvio padrão (barras pontilhadas) do tamanho da carapaça das dez populações estudadas. AP: Amapá; PA: Pará; MA: Maranhão; RN: Rio Grande do Norte; BA: Bahia; ES: Espírito Santo; RJ: Rio de Janeiro; PR: Paraná; SC: Santa Catarina E RS: Rio Grande do Sul. As letras diferentes sobre os gráficos indicam diferença estatística........................................................................................................
Figura 5. Minuca mordax. Média (linha espessa horizontal), intervalo de confiança (retângulo) e desvio padrão (barras pontilhadas) do tamanho do própodo do maior quelípodo das dez populações estudadas. AP: Amapá; PA: Pará; MA: Maranhão; RN: Rio Grande do Norte; BA: Bahia; ES: Espírito Santo; RJ: Rio de Janeiro; PR: Paraná; SC: Santa Catarina E RS: Rio Grande do Sul. As letras diferentes sobre os gráficos indicam diferença estatística..........................................................................................
Figura 6. Leptuca leptodactyla. Média (traço horizontal forte), intervalo de confiança (retângulo) e desvio padrão (linha pontilhada) do tamanho do centróide da carapaça das cinco populações estudadas. MA: Maranhão; RN: Rio Grande do Norte; AL: Alagoas; PR: Paraná e SC: Santa Catarina. As letras diferentes sobre os gráficos indicam diferença estatística........................................................................................................
Figura 7. Leptuca leptodactyla. Média (traço horizontal forte), intervalo de confiança (retângulo) e desvio padrão (linha pontilhada) do tamanho centróide do própodo do maior quelípodo das cinco populações estudadas. MA: Maranhão; RN: Rio Grande do Norte; AL: Alagoas; PR: Paraná e SC: Santa Catarina. As letras diferentes sobre os gráficos indicam diferença estatística............................................................................
Figura 12. Minuca mordax. Análise de agrupamento (UPGMA) utilizando a matriz de distância de Mahalanobis da forma da carapaça das dez populações analisadas. RS: Rio Grande do Sul; PR: Paraná; SC: Santa Catarina; RN: Rio Grande do Norte; RJ: Rio de Janeiro; ES: Espírito Santo; BA: Bahia; AP: Amapá; PA: Pará e MA: Maranhão.......
Figura 13. Minuca mordax. Análise de agrupamento (UPGMA) utilizando a matriz de distância de Mahalanobis da forma do própodo do maior quelípodo das dez populações estudadas. RS: Rio Grande do Sul; PR: Paraná; SC: Santa Catarina; RJ: Rio de Janeiro; RN: Rio Grande do Norte; BA: Bahia; ES: Espírito Santo; AP: Amapá; MA: Maranhão e PA: Pará......................................................................................................................
Figura 14. Leptuca leptodactyla. Análise de Variáveis Canônicas (CVA) da forma da carapaça entre as cinco populações analisadas. NT: norte (MA - Maranhão + RN - Rio Grande do Norte); ND: nordeste (Alagoas) e S: sul (PR - Paraná + SC - Santa Catarina). Deformações magnificadas 4 vezes. Linhas escuras indicam a deformação morfológica média no eixo; linhas claras denotam deformação morfológica máxima no eixo. Deformações magnificadas quatro vezes. O desenho esquerdo em CV1 corresponde a deformação negativa e o desenho direito em CV1 corresponde a deformação positiva. O desenho superior em CV2 corresponde à deformação positiva e o desenho inferior em CV2 corresponde à deformação negativa......................................................................
Figura 15. Leptuca leptodactyla. Análise de Variáveis Canônicas (CVA - ponto médio) da forma da carapaça entre as cinco populações analisadas. MA: Maranhão; RN: Rio Grande do Norte; AL: Alagoas; PR: Paraná e SC: Santa Catarina...............................
Figura 16. Leptuca leptodactyla. Análise de Variáveis Canônicas (CVA) da forma doprópodo do maior quelípodo nas as cinco populações analisadas. NT = Norte (MA - Maranhão + RN - Rio Grande do Norte), ND = Nordeste (AL - Alagoas) e S = Sul (PR - Paraná e SC - Santa Catarina). Quelas desenhadas em linhas escuras indicam a deformação morfológica média no eixo, enquanto as de linhas claras denotam deformação morfológica máxima no eixo. Deformações magnificadas 2 vezes. O desenho esquerdo em CV1 corresponde à deformação negativa e o direito, à positiva. O
desenho superior em CV2 corresponde à deformação positiva e o inferior, à negativa..........................................................................................................................
Figura 17. Leptuca leptodactyla. Análise de Variáveis Canônicas (CVA - ponto médio) do própodo do maior quelípodo entre as cinco populações analisadas. MA: Maranhão; RN: Rio Grande do Norte; AL: Alagoas; PR: Paraná e SC: Santa Catarina.................
Figura 18. Leptuca leptodactyla. Análise de agrupamento (UPGMA) utilizando a matriz de distância de Mahalanobis da forma da carapaça das cinco populações analisadas. MA: Maranhão; RN: Rio Grande do Norte; AL: Alagoas; PR: Paraná e SC: Santa Catarina................................................................................................................
Figura 19. Leptuca leptodactyla. Análise de agrupamento (UPGMA) utilizando a matriz de distância de Mahalanobis da forma do própodo do maior quelípodo das cinco populações analisadas. MA: Maranhão; RN: Rio Grande do Norte; AL: Alagoas; PR: Paraná e SC: Santa Catarina..........................................................................................
Figura 20. Minuca mordax. Rede de haplótipos construída com o PopArt, mostrando as relações entre os haplótipos da sub-unidade 1 do gene mitocondrial citocromo c oxidase (COI, 959 pb). Os haplótipos são representados por círculos (o tamanho dos círculos é proporcional ao número de indivíduos em cada haplótipo. Os números entre parênteses representam o número de indivíduos dentro do haplótipo. Os número sem parênteses representam os haplótipos. As linhas conectando os círculos mostram a relação entre os haplótipos e as mutações. Pontos pretos representam haplótipos ausentes. AP: Amapá; PA: Pará; MA: Maranhão; RN: Rio Grande do Norte; BA: Bahia; ES: Espírito Santo; RJ: Rio de Janeiro; PR: Paraná; SC: Santa Catarina e RS: Rio Grande do Sul.............
Figura 21. Minuca mordax. Mismatch Distribution para as dez populações estudadas........................................................................................................................
